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西元 2531 年 2 月 10 日，火灵号离开阿卡迪亚，前往护盾世界 0459 拯救安德丝教授。但火灵号的这一离开，也让 UNSC 再也无法联系他们，从此音频全无。西元 2534 年 2 月 10 日，UNSC 将火灵号从失踪状态改为全员覆没，并举行葬礼。不过许多家属并未参加葬礼，因为他们仍然坚信自己的亲人们还活着，并希望他们能平安归来。
西元 2552 年 12 月 11 日，虽然在方舟上的战斗结束了，但并不代表所有事情跟着落幕。人类、星盟、虫族在美丽的方舟上留下一堆烂摊子；而且因为光环的不稳定，导致发射进程并不完整，致使虫族并没有被完全消灭。000 悲寂孤独必须在同年 12 月 14 日部署大量圣堂防卫者前往博爱之城的坠毁地点，创建一个坚固的能量护罩包住博爱之城，防止任何东西逃出或进入，并让圣堂防卫者于周围巡逻。隔年的 2 月 19 日，虫族被成功遏止。但所有人不知道的是，一个尸脑兽正在里面成型，并耐心等待着谁来打开这可怕的潘朵拉之盒。
西元 2555 年，人类─精英特遣队前往方舟，运行远征风暴行动，试图阻止环带启动。其中一位研究员：亨利．兰姆不幸阵亡。为了纪念这位勇敢的研究员，于是将方舟前哨站以他的名字命名。
西元 2556 年 3 月，在扫描因意外坠毁于火星而阵亡的测试飞行员的大脑后，UNSC 后勤单位人工智能：伊莎贝尔诞生了。她的任务是跟着人类远征科学队前往方舟，帮助人类研究新式科技，以及在面对环带威胁时人类还能自保的方法。
隔年，伊莎贝尔跟着科学队搭乘伊甸崛起号，穿过发送门前往方舟。首先，科学家启动了冬眠中的收复型圣堂防卫者，派它们去开采无生命的行星好搜集资源；之后这些圣堂防卫者在无人监督的情况下自动作业，慢慢将死气沉沉的方舟恢复成以往的繁荣。科学家亲眼目睹，原本漆黑的荒芜地面竟在一个星期内长成茂密的森林；他们亦有幸见到巨大的地壳板块重新排列、移动、展开，形成一条横越深渊的新路线。
远征科学队与伊莎贝尔在方舟上度过的一切时光可说是相当愉快。科学家观察、惊讶于方舟上的不同变化，每一天都是与众不同的一天。其中一位科学家认为，如果亿万年前的科技可以随着目前的状况来改变、配合宇宙的节奏，那人类或许也能学会进化。
生命的毅力及恢复能力，总是让我惊讶不已。
──Nathaniel Palmer
可惜的是，美好的事情不会持续太久。西元 2558 年 10 月 28 日，随着守护者朝地球发动电磁脉冲攻击，位于非洲沃城的方舟发送门受到影响，就这样关闭了远征科学队唯一一条回家的路。要知道，方舟设施远在银河系之外，所以远征科学队是绝对无法离开方舟；他们就这样被困在那里，无法求援。
11 月 25 日，放逐者搭乘持久信念号突击航母，来到了方舟。Decimus 率领部队，部署壁虱号、圣甲虫号、妖姬号……等等载具，猛攻亨利．兰姆研究前哨站。由于驻扎在方舟的远征科学队皆是无受过军事训练的科学家，因此在强大的鬼面兽面前根本毫无还击的能力，只能任其宰割。虽然他们试图搭建防御设施拖延放逐者，但仍无济于事。
一队科学家结束考察行动返回前哨站的途中，目睹到了鬼面兽的血腥攻击。数道明亮的蓝色电弧朝他们飞去，吓的他们赶紧散开，立刻往反方向跑。逃跑的人类看到持久信念号朝前哨站实行电浆轰炸，但他们却无能为力。而还留在基地的伊莎贝尔，只能害怕地隐藏自己，同时在 UNSC 频道发出遇险信标，希望救援能尽快抵达。伊莎贝尔毕竟是后勤单位，并非用于作战，因此只能无助地出此下策。
幸存者找到了当初大战时的残骸，简单改建成临时的避难所。他们轮班睡觉，但任何一点点的声响都会惊动他们。起初有 15 个人在困境中求生存，但幸存者彼此间有不同的想法，进而产生争执。有人认为应回到研究站找寻开启发送门的方法；有人则在争执应走哪一条路，运气好说不定能找到补给品，甚至偷走敌人的载具。
两个月后的 1 月 17 日，这段期间有 7 个人陆续因逃跑、饿死、渴死、被环境折磨死，导致幸存者只剩 8 人；而剩下的 8 人，最后也相继死去。
我好害怕，还很疲倦，真的很想要放弃。可是如果我放弃，就没办法回到你身边了。
──Nathaniel Palmer
至于放逐者则在 Decimus 的指挥下，利用发送门不断在方舟上扩展势力，同时有系统地抢夺方舟上的一切资源──包括先行者设施、大战留下的残骸──又在制图机的帮助下，掌握了方舟上的所有地点。
不过，放逐者在方舟上的行动，终将被意料之外的发展打断。西元 2559 年 3 月 28 日，在太空中漂流了 28 年的火灵号，因不明原因穿过未知的发送门来到方舟。火灵号在抵达这座巨大设施的不到一个小时，瑟琳娜的最后进程唤醒了舰上的所有组员；瑟琳娜同时也向卡特舰长告知她的最后命运，并希望舰长能原谅她的任性，同时要舰长好好照顾大家。
正当安德丝教授与舰长试图厘清状况时，船员回报他们收到了一则来自地面的消息，而且发信方还是 UNSC！但因为加密模式会随着时间进步，所以对一切认知与技术皆还留在大战初期的火灵号来说，他们无法解密这则消息。卡特舰长于是命令斯巴达红队与一支侦察小队下到地表，找出发信者的身份。
斯巴达红队驾驶疣猪号，前往亨利．兰姆研究前哨站。斯巴达战士进入设施内部，在一张全像桌里发现了伊莎贝尔。碍于时间紧迫，伊莎贝尔无法即时告知红队这里发生了什么事，而三位斯巴达战士就这样走进了陷阱里。Atriox 一一击倒斯巴达战士，并狠狠捏碎了道格拉斯 042 的左肩。红队被迫撤退，侦察一号也在这时发现放逐者大军正逐步逼近亨利．兰姆研究前哨站。而 Atriox 之所以不彻底消灭红队，除了要找出他们是从哪里来好追击外，更要向这群小恶魔展现自己的实力。
红队赶紧跳上疣猪号驶离研究站，火灵号的射手导弹摧毁了他们身后的追兵。疣猪号沿着来时的路疾驶，但更多的放逐者部队透过发送门瞬间抵达战场，不断猛攻势单力薄的人类。疣猪号停在一座被关闭的光桥前，艾莉丝 130 从炮手位置跳下来，替杰洛姆 092 打开光桥，随后拿起链炮，掩护疣猪号离开，之后下落不明。鹈鹕号紧急撤走疣猪号，随后将两名斯巴达战士带回火灵号。
这场初次交战，从结果上来说，在方舟上部署数月的放逐者取得了很大的胜利；对初来乍到、尚未搞清楚状况的火灵号而言则损失不小。卡特舰长的首要之务，便是让伊莎贝尔向他们回报状况，好搞清楚对手的来历。
伊莎贝尔认为，连星盟都拿放逐者没辙了；况且火灵号是一艘老旧的舰船，船员亦只剩 5500 人，那最合理的结论便是逃得越远越好。但卡特舰长则认为，只要火灵号上的全体人员还有一口气在，就应该留下来战斗，争夺方舟的控制权。卡特舰长发表完激励人心的演说后，随即让火灵号进入备战状态。
伊莎贝尔在船上的这段期间，除了快速替全舰人员恶补他们不在的这段期间所发生的种种事情外，还升级舰船的各种系统；而且得益于瑟琳娜在服役期间所做的维护，伊莎贝尔在十六个小时内便完成了所有的事情，比如改造长耳兔号、独眼巨人号，甚至在火灵号上安装了军事训练仿真战斗设备，供人员行仿真训练。
由于放逐者比人类更熟悉方舟，因此卡特舰长认为不应正面与放逐者对决，否则必死无疑。他认为应先偷袭放逐者的指挥系统，然后于地表创建基地，这样就能派部队往核心区域推进。在伊莎贝尔的建议下，Atriox 的心腹：Decimus 成为了首要目标。
杰洛姆与突袭一号陆续清掉放逐者的打捞部队和基地后，让秃鹰号运来模块化建筑，在地表创建首座基地，然后往北推进，摧毁放逐者在当地的最后一个据点。Decimus 配合神威舰长的轨道轰炸，试图杀死人类，但仍敌不过人类部队的反击。Decimus 穿过发送门逃跑，并要神威舰长无差别轰炸该区。卡特舰长认为 Decimus 此举应是在掩盖某样东西，因此命部队搜索残骸──果然，他们发现残余的数据指向制图机。
卡特舰长派出杰洛姆与一小支拥有丰富战斗经验的小队，欲夺下制图机。而在这支小队前进的同时，圣堂防卫者正在攻击放逐者，将外星人与其创建的一切摧毁殆尽。人类部队最后控制住能前往制图机的先行者电梯，让安德丝教授前往地图室。
在卡特舰长组织起反击部队的同时，斯巴达战士艾莉丝 130 也没闲着。当她成功掩护杰洛姆与道格拉斯后，艾莉丝强行征用了一艘幽灵号，然后穿过发送门，来到了距离放逐者主要部队约两公里外的地方。艾莉丝藏好幽灵号，观察放逐者的动向，她发现放逐者将一些人类幸存者关起来。在救出他们后，这支不容小觑的部队在斯巴达战士的带领下杀向一处旧研究站，向卡特舰长传讯表示需要撤离。火灵号立即派出鹈鹕号前往幸存者的位置，随后艾莉丝在卡特舰长的指派下前往别的战场，要给放逐者制造更多麻烦。
3 月 29 日，安德丝教授在制图室里发现放逐者透过掌握地图室，了解方舟上所有发送门的位置，这让放逐者能轻易派部队到所有想要占领的地区。不过卡特舰长发现，Atriox 的部队过于分散，所以如果能成功破坏发送门的控制中心，就能将那些部署在各地的部队困在原地，以及阻断放逐者在方舟上的掠夺计划。但放逐者早就料到人类会这么想，因此在发送门的控制中心布下重兵，并由 Decimus 亲自指挥。
3 月 30 日，杰洛姆与伤势刚痊愈的道格拉斯率领部队，沿途摧毁放逐者掌控的发送门，并反过来利用这些发送门逐步往发送门的控制中心推进。最后，Decimus 被杀，且放逐者再也无法使用方舟上的发送门。虽然人类在方舟上总算取得了优势，但持久信念号却派出数艘妖姬号攻击火灵号，使的火灵号无法派部队支持仍在地表与放逐者战斗的爱莉丝。
4 月 1 日，地表上的爱莉丝守住了阵线，但火灵号却因为损失太多舰载防空炮而陷入劣势。就在此时，安德丝教授想出办法，只要将方舟上的预备环带发送到当初人类首先发现的环带位置──也就是瑞曲星附近──并解除环带的武器系统，改换上通信设备，那这个不具毁灭功能的环带就能发送遇险信标给 UNSC，这样 UNSC 就能派部队前来方舟支持火灵号。但持久信念号不断派妖姬号攻击火灵号，导致卡特舰长无法实行安德丝教授的计划。
在这绝望中，伊莎贝尔心生一计。这个方法，除了能替火灵号摆脱现正处于的困境外，亦能替那些死去的研究人员报仇。首先，伊莎贝尔要道格拉斯前往粒子大砲阵地，攻击持久信念号；虽然粒子大砲无法直接打穿突击航母，但起码能让航母动弹不得并消掉保护舰船的护盾。一旦突击航母的护盾解除，杰洛姆跟伊莎贝尔便能长驱直入，进入突击航母好从内部破坏。而还在地面的人类部队则必须尽速撤离，否则会遭炮火波及。伊莎贝尔开启持久信念号的武器系统，轰炸方舟上的放逐者部队，将牠们灰飞烟灭。然此举却惊动了方舟的防御系统，使的数千上万架圣堂防卫者以自杀攻击的方式「斩首」持久信念号。
没了突击航母，代表放逐者跟人类一样无法离开方舟。
把你所有能用的人手都派到那个环带上，把它从人类手中夺走。
──Atriox
4 月 2 日，随着安德丝教授启动环带，放逐者立刻将目标转为夺下环带。Atriox 派出所有人手前往环带的控制室。人类这边，爱莉丝与道格拉斯强行征用了放逐者的圣甲虫号，顺利清出一条通往环带的路，并登上环带与杰洛姆会合，准备扫除环带上的放逐者部队，好让安德丝教授能前往环带的控制室关闭武器系统，换上遇险信标。
安德丝教授控制住一架收复型圣堂防卫者，摧毁包围住环带控制室的护盾，随后进入控制室开始作业。而在教授作业的期间，人类部队必须拚死守住阵线。
环带就绪后，还待在环带上的人类陆续搭乘鹈鹕号返回火灵号。但安德丝教授却因来不及撤离，只能跟着环带一起进入跃迁空间。虽然一位朋友的命运未知，但卡特舰长仍然打起精神──他必须完成方舟上的未完之事。
我再一次向一位好友道别，而我们与其他人类的联系也被再次切断，但这次情况不一样了。我们知道人类打赢了星盟战争，而且有个全新的未来在家乡等着我们，或许我们的家人也在等待。
──卡特舰长
殊不知，太阳系已被 Cortana 控制。安德丝教授正疑惑环带为何会自行脱离跃迁空间时，她走到外面，看见了巨大的守护者……
地狱空降兵，我们要怎么下去？
我们要脚先下去！
西元 2559 年 5 月 1 日──持久信念号被毁及环带离开方舟后一个月──侦察员发现放逐者有动作，火灵号因此派出隶属于 ODST 第九营回力镖连的 Sunray 1-1 小队。沃恩少校率领 4 名 ODST 搭乘轨道空降舱，迅速下到地表运行破矛者行动。
ODST 首先与 India 连会合，联手关掉放逐者的隐形设备。这时，侦察员从上空发现，原来放逐者之所以使用隐形设备，是为了掩盖一艘先行者的绝望级战机；更惊人的是，放逐者并不打算透过这艘战机来离开方舟好调用更多援军，而是要用它来直接摧毁火灵号。一开始，火灵号派一艘兀鹰号前往攻击，但反被击落，因此只能回归老方法：派部队前往战机的位置。
在巨象号的攻击下，放逐者的计谋没有得逞。ODST 用炸药炸掉了绝望级战机，而且还成功击杀这次的主事者、猎人的代表：群体司令。此举无疑又是大大打击了放逐者。
侦察外壳、搜刮船舰的残骸，就这样而已。Atriox 的命令很清楚。
有鉴于 Atriox 仍未放弃对方舟的掌握，卡特舰长于是要各单位密切注意放逐者的行动。西元 2559 年 6 月 1 日，火灵号派出一支侦察小队，前往离博爱之城的坠毁地点两公里处观察情势。侦察小队发现，博爱之城方圆三百公尺内没有任何生物，形成一片恐怖荒地。
6 月 4 日，Atriox 找来 Pavium 与 Voridus 两位鬼面兽兄弟，派牠们去博爱之城的坠毁地点附近搜刮。Atriox 还特别警告，一定不能摧毁护盾，且切勿进入博爱之城。不过 Voridus 却被荣耀、冒险、地位……等等好处冲昏头──有些外星人亦认为，虫族只不过是星盟的宣传伎俩而已，所以没有认真看待博爱之城里面的威胁──不顾 Pavium 的反对，迳自带着圣甲虫号一路清掉挡路的圣堂防卫者与规模不大的人类部队，并关闭该区的先行者防御系统，杀向博爱之城。
圣甲虫号在防护罩上烧穿一个洞后，Voridus 派三头鬼面兽先进去。结果虫族大军倾巢而出，瞬间淹没 Voridus 的所有部下，而且还以惊人的速度往外扩散；现在不管是地表还是方舟的地下结构，全都是牠们的踪迹。Pavium 的部队也很快遇上了虫族，然 Pavium 表示得找到 Voridus 才肯离开，因此让部队边打边撤；同时抛弃沿途所有基地并消灭掉那些曾是同胞但现今却被感染的恶心生物。
这时候放逐者才确信，有关虫族的故事都是真的──然为时已晚。虫族随时间越来越强，即使是放逐者也不得不一路撤退。
我看着饱经战场磨练的吉拉汉尼弟兄，在虫族将牠们的身体扭曲成恐怖的新型态时惊慌尖叫，牠们的眼神恳求着能死得痛快一点。
当 Pavium 在坚守最后一处据点时，Voridus 总算来讯。牠在撤退时发现一个入口，这个入口可以通往一处先行者地下设施；工程师认为，这座设施与 Voridus 之前关闭的先行者防御设施有关。Pavium 带队前往支持 Voridus，并且引爆搜刮用钻头制造大爆炸重挫此区域的虫族。Voridus 率领一群装备喷射背包的鬼面兽进入地下的先行者设施，Pavium 则在地表不让虫族越雷池一步，并通知 Atriox 虫族遭到释放。
Voridus 成功启动牠曾亲手关闭的先行者防御系统，这才让成千上万的圣堂防卫者再度动员，杀掉原型尸脑兽，又一次阻止虫族。虽然事情总算告一段落，博爱之城再度被护盾包覆，但放逐者亦损失惨重、得不偿失；Atriox 因为此次的虫族危机，不得不放弃所有对抗人类的手段，转而消灭虫族。
方舟上的战事，仍未完结……
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